每50年只出現一次的傳說之島「蓬萊島」，這座島自古就由寄宿著靈力的「鳴動之鍋」所保護，並擁有跨越時代的力量。這裡也是個妖怪與人類共同生活、繁榮的永遠樂園，然而外界的妖怪為了得到這裡的靈力，於是對這座樂園發動攻擊並大肆加以破壞。在過去，犬夜叉曾與桔梗聯手，為了拯救被遺留在島上的半妖孩童而與控制蓬萊島的四鬥神（龍羅‧凶羅‧獸羅‧剛羅）展開激烈的對戰，沒想到就在即將勝利之際，這座島卻突然消失了！

50年後，這座蓬萊島再度出現在這個世界；經過一番激戰後終於打倒剛羅的犬夜叉一行人，為了拯救島上的半妖孩童而再度出發前往蓬萊島。此時，殺生丸亦出現在這座島的對岸…。

犬夜叉一行人抵達蓬萊島後，為了解開關於這座島的種種謎團，於是與半妖孩童們一起前往島上的神殿「鳴動之鍋」。途中，犬夜叉為了救半妖孩童而掉入鍋內，在鍋底遇見了過去曾為蓬萊島帶來和平的守護巫女「奏姬」。犬夜叉從奏姬口中得知這座島的過去，以及解開四鬥神之謎的關鍵…。

錯綜複雜的過去與未來，桔梗也在此刻突然現身。犬夜叉一行人的命運，在巨大吶喊聲的伴隨下即將開始啟動…。

在四鬥神強大的威力下，珊瑚、彌勒、阿籬甚至連犬夜叉都束手無策，而此時突然出現的殺生丸到底是敵是友？至於在這場動亂中出現的桔梗，究竟又有什麼目的？